Храм был возведён в 1752–1778 годах на месте сгоревшей в 1751 году деревянной церкви во имя преподобного Сергия Радонежского.При разборе пепелища была обнаружена невредимая Казанская икона Божией Матери, что послужило основанием для строительства нового двухэтажного каменного храма: нижний храм был освящён в честь преподобного Сергия, верхний — в честь Казанской иконы Божией Матери.
Строительство храма осуществлялось на средства прихожан и купца Карпа Первышева. Подрядчиком выступил курский купец Исидор Мошнин, отец будущего преподобного Серафима Саровского. После смерти Исидора в 1762 году работы продолжила его супруга Агафья. В 1762 году был освящён нижний храм, а в 1778 году — верхний.
Архитектура собора выполнена в стиле елизаветинского барокко. Здание имеет два этажа: нижний храм отапливаемый, верхний — холодный. Первоначально доступ к верхнему храму осуществлялся по наружным чугунным лестницам, однако в 1837 году была пристроена лестничная клетка в стиле ампир. Внутреннее убранство включает 18-метровый позолоченный резной иконостас верхнего храма, созданный крепостными мастерами в XVIII веке.
В 1833 году, в связи с переносом архиерейской кафедры из Белгорода в Курск, храм получил статус кафедрального собора. В 1859 году по утверждённому проекту были проведены дополнительные строительные работы.
В советский период с 1934 по 1942 год собор был закрыт, в его здании размещались областная картинная галерея, художественная студия и антирелигиозный музей. В настоящее время храм является действующим и находится под охраной как памятник архитектуры федерального значения.
Собор связан с памятью преподобного Серафима Саровского. Существует предание, что в детстве он упал с колокольни строящегося храма, но остался невредим. В память об этом событии в нижнем храме устроен придел во имя преподобного Серафима, а на месте падения установлен памятный знак.
