Название «Жабья лавица» происходит от небольшого болотца, находившегося ранее вблизи храма.
Согласно псковским летописям, в 1487 году в Пскове свирепствовала эпидемия, в связи с чем было принято решение о строительстве деревянной церкви во имя Нерукотворного Образа на Запсковье у Жабьей лавицы. Сооружение было завершено и освящено 26 августа того же года.
В 1540 году в результате пожара на Запсковье церковь не пострадала, что отмечено в летописях: «только Бог ублюде, храма образа Господня деревянные церкви». Точная дата замены деревянной церкви на каменную неизвестна, однако предполагается, что это произошло в начале XVI века.
В описи 1745 года упоминается, что к церкви Нерукотворенного Образа на Запсковье было приписано 25 приходских дворов. В середине XIX века, в 1852 году, церковь была предназначена к сносу и частично разобрана, но уже в 1854 году восстановлена. Вероятно, в этот период были внесены изменения в конструкцию храма, включая установку плоского деревянного перекрытия и глухого барабана.
9 ноября 1931 года церковь была закрыта, а здание передано для использования в качестве мастерских школы «Стройуча». В 1960 году проведены архитектурно-археологические исследования под руководством Б. С. Скобельцына, после чего здание приспособили под торговую контору и склад. В том же году храм был взят под охрану государства как памятник республиканского значения.
В 2000 году храм был возвращен Русской Православной Церкви. Восстановлением занялся настоятель церкви святого Николая из Виделебья игумен Андроник (Некрасов). В храме открыт придел, в котором проводятся постоянные богослужения, освященный в честь новомучеников и исповедников российских. Центральная часть и притвор находились в полуразрушенном состоянии. На стенах сохранились фрески, одна из которых изображает святую равноапостольную княгиню Ольгу.
Архитектурно храм представляет собой бесстолпный одноапсидный четверик с плоским деревянным перекрытием, служащим опорой для декоративного глухого барабана, завершающегося луковичной главой. Алтарная полуцилиндрическая апсида понижена. С западной стороны к четверику примыкают притвор и крыльцо с большими проемами, заложенными с юга и севера. С южной стороны расположен придел с прямоугольной апсидой, над которым возвышается палатка с луковичной главкой на декоративном барабане. Западная стена придела завершается звонницей с тремя столпами и двумя пролетами, перекрытой двухскатной кровлей. Звонница сдвинута к юго-западной части стены, придавая композиции живописность.
Декоративное оформление фасадов сдержанное. Южный и северный фасады четверика имеют частично сохранившиеся лопатки. На южной стороне расположена небольшая ниша с килевидной арочкой. Столпы крыльца и врат украшены широкими каннелюрами, аналогичными тем, что находятся на вратах Стефановской церкви Мирожского монастыря. Южная и северная стены четверика имеют большие оконные проемы с арочными луковичными перемычками. Дверной проем в юго-западном углу четверика ведет в южный придел; симметрично ему в северной стене расположен малый проем. Апсида имеет два оконных проема.
