Первое упоминание о деревянной церкви на этом месте относится к 1458 году, когда в летописи сообщается о пожаре, охватившем Запсковье и достигшем монастыря святого Воскресения.
В 1532 году вновь зафиксирован пожар в монастыре, после которого началось строительство каменного храма. Согласно исследованиям, существующий храм был возведен в период с 1585 по 1587 годы.
Архитектурно церковь представляет собой четырёхстолпный храм с тремя апсидами. Своды здания опираются на коробовые своды без подпружных арок, а барабан купола установлен непосредственно на них. Фасады разделены на три части лопатками, соединёнными двухлопастными ползучими арочками. Барабан украшен аркатурным поясом и декоративным фризом из поребрика и «бегунца». Апсиды декорированы аналогичным фризом и валиковыми разводами.
В конце XVI — начале XVII века к храму был пристроен притвор, а в XVII веке — крыльцо и четырёхстолпная звонница. В начале XVIII века с южной стороны появился придел во имя Введения во храм Пресвятой Богородицы с папертью. В XVIII—XIX веках восьмискатная кровля была заменена на четырёхскатную, а северная паперть построена на месте прежней придельной церкви.
В 1764 году, в ходе церковных реформ Екатерины II, монастырь был упразднён, и церковь стала приходской. В 1788 году храм был приписан к соседней Варлаамовской церкви. В 1808 году рассматривался вопрос о сносе здания из-за ветхости, однако Святейший Синод не дал на это разрешения. В 1880 году проведён ремонт: заменён иконостас и обновлена внутренняя отделка, а в 1894 году установлена железная винтовая лестница на хоры.
После революции, 5 августа 1924 года, церковь была закрыта. В 1960 году постановлением Совета Министров РСФСР № 1327 от 30 августа храм был взят под охрану государства как памятник республиканского значения.
В период с 2005 по 2008 годы проведена реставрация храма на средства Министерства культуры РФ. 12 ноября 2007 года на отремонтированный и покрытый медью центральный купол был воздвигнут освящённый крест.
