Строительство храма было завершено в 1835 году по инициативе купца Ф. М. Пальцева. Первоначально храм имел два престола: главный — в честь святых апостолов Петра и Павла, и придельный — в честь святого великомученика Димитрия Солунского. В 1842 году теплый придел во имя святого великомученика Димитрия был устроен женою действительного статского советника Варварой Васильевной Ермаковой в память того, что её муж был погребён в паперти этого храма.
Архитектурно здание выполнено в стиле позднего классицизма. Кирпичные оштукатуренные стены формируют объём храма, состоящий из четверика, завершённого восьмериком с гранёной купольной кровлей. К храму примыкает трапезная, соединяющая его с четырёхъярусной колокольней. Колокольня имеет ступенчатую структуру: нижний ярус почти глухой с небольшими дверными проёмами; второй — низкий с полуциркульными арками; третий — аттиковый, служащий постаментом для высокого звона. Такая композиция придаёт колокольне монументальность и устремлённость вверх.
На южном и северном фасадах храма расположены четырёхпилястровые тосканские портики с фронтонами. Восьмерик над основным объёмом прорезан полукруглыми проёмами на северной и южной гранях, тогда как западная и восточная грани остаются глухими. Двусветный храм перекрыт лотковым сводом, а трапезная имеет плоский потолок по балкам. Церковь окружена невысокой сплошной оградой с протяжёнными стенами и арочными воротами на поперечной оси храма.
В 1931 году храм был закрыт. В период Великой Отечественной войны он оказался единственным из всех дорогобужских церквей, избежавшим разрушения. После войны здание использовалось как склад.
В 1988 году храм был восстановлен, и 19 августа того же года в нём прошло первое богослужение. В настоящее время храм является действующим и относится к Смоленской епархии Русской Православной Церкви. В нём регулярно совершаются богослужения, включая Божественные литургии, таинства крещения, венчания и соборования. Храм открыт ежедневно с 9:00 до 17:00.
