Монастырь основан в 1530 году преподобным Герасимом Болдинским, учеником преподобного Даниила Переславского. Первоначально была построена деревянная Троицкая церковь с приделом преподобного Сергия Радонежского. В 1585-1591 годах возведен каменный Троицкий собор с приделами апостола Иоанна Богослова и благоверных князей Бориса и Глеба. В тот же период построены трапезная палата с Введенской церковью и шестигранная колокольня. Архитектурный ансамбль создавался предположительно при участии зодчего Федора Коня.
В 1611-1654 годах монастырь находился под властью Речи Посполитой, его строения были переданы Смоленскому иезуитскому коллегиуму. После возвращения смоленских земель в состав Русского государства обитель была возрождена, но утратила прежние земельные владения. В 1764 году в результате секуляризации монастырь лишился оставшихся земель согласно манифесту Екатерины II.
В XIX веке при архимандрите Андрее (Васильеве) проведены масштабные строительные работы: отремонтированы храмы, возведены новые кельи, хозяйственные постройки, Святые ворота. В 1890-х годах построена каменная часовня на месте кельи преподобного Герасима.
В 1919-1927 годах под руководством П.Д. Барановского проведены реставрационные работы и организован историко-художественный музей. В 1929 году монастырь закрыт, его здания использовались для хозяйственных нужд. В марте 1943 года при отступлении немецких войск были взорваны Троицкий собор, Введенская церковь и колокольня.
Реставрационные работы начаты в 1964 году под руководством П.Д. Барановского. В 1991 году монастырь возвращен Русской Православной Церкви. В 2001 году обретены мощи преподобного Герасима Болдинского. К 2010 году завершено восстановление Троицкого собора.