Основанный в 1530 году преподобным Герасимом Болдинским.
Преподобный Герасим Болдинский, основатель монастыря, был учеником преподобного Саввы Сторожевского. Он прибыл на Смоленщину после присоединения этих земель к Московскому государству и основал обитель на месте, где ранее подвизался затворник Аркадий Дорогобужский. Мощи преподобного Герасима были захоронены в монастыре под спудом.
В XVI веке монастырь получил значительные земельные наделы от царя и вклады от бояр и состоятельных людей. К концу столетия обитель владела более 80 селами и деревнями в Дорогобужском уезде, около 20 монастырскими деревнями в других уездах, мельницами, охотничьими и бортными угодьями, скотными дворами и рыбными ловлями. Монастырские подворья и торговые лавки существовали в Дорогобуже, Вязьме, Смоленске и Москве.
Каменное строительство в монастыре началось в 1590-х годах. Были возведены пятикупольный Троицкий собор, колокольня, трапезная палата с церковью Введения во храм Богородицы и стены. Существует гипотеза, что в строительстве принимал участие государев зодчий Фёдор Конь.
С 1617 по 1654 годы Дорогобужский край находился под властью Речи Посполитой. Монастырь опустел, а его строения были переданы Смоленскому иезуитскому коллегиуму. После возвращения Смоленских земель в состав Русского царства в 1654 году монастырь был возрождён, однако не смог восстановить прежние богатства: к концу XVII века ему принадлежало около 20 деревень.
В начале XVIII века святителем Иоанном (Максимовичем) в монастыре была открыта типография, где печатались богослужебные книги, учебные пособия и сочинения духовно-нравственного содержания. В 1764 году, согласно манифесту Екатерины II, у монастыря были отобраны все земли. Обитель была приписана к III классу штатных монастырей и стала получать государственное финансирование.
В 1870—1880-х годах монастырь пережил новый расцвет. Настоятелем был назначен иеромонах Андрей (Васильев), при котором были отремонтированы и перестроены все существовавшие здания и храмы, построены новые Святые ворота, часовня на месте кельи преподобного Герасима, деревянные кельи, хозяйственные здания, гостиница для паломников, настоятельский дом, просфорная, мельница на озере и высажен сад. Он также составил новое «Житие Преподобного Герасима» на основе двух древних текстов.
В 1919—1927 годах в монастыре проводились реставрационные работы под руководством П. Д. Барановского. В бывших монастырских зданиях был организован историко-художественный музей, в экспозицию которого вошли фрагменты изразцовых печей XVII—XVIII веков и деревянная скульптура. На территорию обители был перевезён деревянный храм из села Усвятье.
В ноябре 1929 года монастырь был официально закрыт. В Троицком соборе разместилось зернохранилище, во Введенском храме — колхозный сырзавод, в часовне — сепаратор для переработки молока. Во время Великой Отечественной войны монастырь стал базой партизанских отрядов; в его зданиях разместились ремонтные мастерские. В марте 1943 года при отступлении немецкие войска заминировали и взорвали старинные постройки — Троицкий собор, Введенский храм и колокольню.
В 1964 году началась реставрация монастыря по сохранившимся обмерам и фотографиям под руководством П. Д. Барановского. Работы продолжались под руководством его ученика А. М. Пономарёва. В 1991 году монастырь был передан Русской Православной Церкви. В настоящее время восстановлены каменная стена с четырьмя башнями, колокольня, трапезная палата с Введенской церковью, деревянный дом игумена, сторожка у Святых ворот, каменный келейный корпус, каменный казначейский корпус на подклете и деревянная часовня на монастырском кладбище. Каменная часовня была перестроена в храм во имя преподобного Тихона Задонского. Троицкий собор был освящён в июне 2010 года.
