Первое упоминание о церкви Иоанна Златоуста относится к 1628 году. В костромской писцовой книге того времени отмечается существование на этом месте деревянной церкви, а также «место церковное Иоанна Златоуста». Ранее, в начале XVII века, здесь находился ансамбль из двух деревянных храмов: зимний во имя святых мучеников Флора и Лавра и летний во имя Иоанна Златоуста. Однако к моменту составления писцовой книги летняя церковь, вероятно, сгорела, оставив после себя лишь «место церковное».
В 1751 году на этом месте был возведён каменный храм во имя Иоанна Златоуста. Строительство осуществлялось на средства купца Ивана Семёновича Аравина. Храм был пятиглавым, одноапсидным и бесстолпным, выполненным в традициях допетровского зодчества, но с элементами барокко, характерными для того времени.
В 1791 году, благодаря пожертвованиям братьев Дмитрия, Алексея, Ивана и Михаила Дурыгиных, к храму были пристроены два придела и построена трёхъярусная колокольня с высоким шпилем. Пристроенные приделы были освящены в честь Тихвинской иконы Божией Матери и святых мучеников Флора и Лавра. Архитектурно эти дополнения выполнены в стиле раннего классицизма, что придало храму дополнительную выразительность и гармонию.
В советский период церковь Иоанна Златоуста не была закрыта и продолжала функционировать. В 1922 году, в рамках всероссийской экспроприации церковных ценностей, из храма было изъято свыше 117 кг серебряных изделий. В том же году храм стал кафедральным собором Костромской епархии после того, как другие соборы в Костромском кремле были захвачены обновленцами. В 1959 году в ограде храма был погребён епископ Костромской Сергий (Костин). В 1964 году кафедральный собор был перенесён в церковь Воскресения Христова на Дебре, а Иоанно-Златоустовская церковь стала приписной. Лишь в 1966 году она получила статус самостоятельной приходской церкви.
Архитектурно храм представляет собой кирпичное оштукатуренное здание с характерными для костромской архитектуры XVIII века формами. Высокий трёхскатный четверик храма завершён пятью главами с цилиндрическими барабанами. С востока примыкает крупная апсида, а с запада — поперечно вытянутая трапезная. Трёхъярусная колокольня увенчана шпилем и украшена тосканскими колоннами и пилястрами.
Внутреннее убранство храма также отражает исторические изменения. В четвёртике сохранились росписи XIX века, выполненные масляными красками, изображающие святых Екатерину, Параскеву, Варвару и Нину, а также евангелистов. Своды трапезной расписаны на сюжеты двунадесятых праздников, с орнаментальными розетками и изображениями херувимов. Иконостасы выполнены в классицистическом стиле с позолоченной резьбой и колоннами.
