Строительство каменного храма в честь Пророка, Предтечи и Крестителя Господня Иоанна было осуществлено в период с 1699 по 1703 годы по благословению митрополита Сильвестра II (Черницкого). Освящение храма состоялось 24 июня 1703 года. Первоначально здание представляло собой четверик на высоком подклете с вытянутой апсидой полукруглой формы. К алтарной части примыкали две палаты ризницы. В подклете некоторое время размещалась архиерейская тюрьма.
В 1770–1780-х годах храм подвергся значительной перестройке. Четверик был разобран до середины окон верхнего храма и сложен вновь. К западной стороне пристроили широкую трапезную и колокольню, к северному фасаду которой примкнуло крыльцо, соединенное крытым переходом с деревянным архиерейским домом. В результате этих изменений архитектурный облик храма приобрел черты, характерные для русского барокко.
В 1907 году пожар уничтожил кровлю церкви. При последующем ремонте были сбиты карнизы, изменена форма кровли, разобран переход к архиерейскому дому, а крыльцо превращено в закрытое помещение. Верхний ярус колокольни был уничтожен, что существенно изменило первоначальный облик храма.
В 1930-х годах, в период антирелигиозной политики советской власти, храм был закрыт. В его помещениях разместился антирелигиозный музей «Духовная караульня». В послевоенное время здание использовалось для размещения фондов музея-заповедника и отдела природы.
В 1996 году храм был передан Смоленской епархии. 28 ноября 1998 года митрополитом Смоленским и Калининградским Кириллом было совершено освящение храма. В 1999 году при храме был открыт приход пророка Иоанна Предтечи при Межъепархиальном Духовном училище.
Архитектурные особенности храма включают в себя сочетание элементов московского зодчества и барокко. Фасады четверика украшены декоративными элементами, характерными для русского барокко. В подклете храма расположена бесстолпная палата, дополненная с западной стороны небольшим помещением, с востока — апсидой. В помещениях полуциркульные своды, над апсидой — конха с распалубками. В верхнем храме бесстолпное пространство перекрыто корытным сводом с распалубками. В конхе верхней апсиды сохранились барочные лепные обрамления живописных композиций, в трапезной — печь конца XVIII века с изразцами.
В настоящее время храм Иоанна Предтечи является действующим православным приходом. В нем регулярно проводятся богослужения и церковные таинства. При храме функционирует Межъепархиальное Духовное училище, где проходят обучение будущие священнослужители и церковнослужители. Храм также участвует в благотворительных и социальных проектах, направленных на поддержку малоимущих и нуждающихся жителей города и окрестностей.
