Основанный в 1397 году преподобным Кириллом Белозерским.
Преподобный Кирилл, ранее монах Симонова монастыря в Москве, стремился к уединению и духовному совершенствованию. Он выбрал место на берегу Сиверского озера, где основал монастырь, который со временем стал крупным религиозным и культурным центром.
В XV веке монастырь начал активно развиваться. В 1497 году был построен первый каменный храм — Успенский собор, ставший архитектурным и духовным центром обители. Собор был расписан в 1641 году иконописцем Любимом Агеевым.
В XVI веке монастырь продолжал расширяться. В 1519 году была возведена трапезная палата с храмом Введения во храм Пресвятой Богородицы, представляющая собой уникальный образец архитектуры того периода. В 1531 году на средства великого князя Василия III была построена церковь Усекновения Главы Иоанна Предтечи, связанная с рождением наследника — будущего Ивана IV.
В XVII веке монастырь укрепил свои оборонительные сооружения. В 1654–1680 годах были построены новые каменные стены и башни, превратившие монастырь в одну из самых мощных крепостей России. В этот период монастырь также стал местом ссылки для многих известных личностей, включая патриарха Никона.
В XVIII веке монастырь начал терять своё значение. В 1764 году, в ходе секуляризационной реформы Екатерины II, монастырь был лишён значительной части своих земель и крестьян. В 1782 году была перестроена церковь Преподобного Кирилла Белозерского, примыкающая к Успенскому собору, в стиле барокко, что стало отражением архитектурных тенденций того времени.
В XIX веке монастырь продолжал функционировать, но его значение постепенно снижалось. В 1924 году монастырь был закрыт, а его здания использовались в различных светских целях. В 1960 году комплекс монастыря был признан памятником архитектуры и взят под охрану государства.
