Идея возведения нового храма в Череповце возникла в начале XXI века, как ответ на потребность в расширении духовной инфраструктуры города. В 2006 году было определено место для строительства — Макаринская роща в Заречье, между улицей командира Белова и рекой Шексна. 8 октября того же года на месте будущего храма был установлен поклонный крест, освящённый архиепископом Вологодским и Великоустюжским Максимилианом в сослужении череповецкого духовенства .
В начале 2008 года был зарегистрирован Благотворительный фонд строительства православного храма, который осуществлял сбор средств и руководство строительными работами. 30 мая 2009 года состоялась церемония закладки первого камня в основание храма, в присутствии архиепископа Максимилиана, губернатора Вологодской области Вячеслава Позгалева, мэра Череповца Олега Кувшинникова и других официальных лиц .
Архитектурный проект храма был разработан череповецким архитектором Игорем Орловым. По замыслу архитектора, храм органично вписан в рельеф высокого правого берега Шексны и сочетает в себе современные технологии и традиции русского северного зодчества . Собор пятиглавый, с куполами-луковками и крестами. Купола и кресты были изготовлены мастерами ООО «Вертикаль» из города Трёхгорного Челябинской области. Колокольня состоит из 12 колоколов, изготовленных на Московском колокольном заводе «Литэкс». Самый крупный колокол имеет массу 4500 кг .
Верхний храм собора освящён в честь праздника Благовещения Пресвятой Богородицы, нижний — в честь преподобных Афанасия и Феодосия Череповецких. В нижнем храме, расположенном в цокольном этаже, находится крестильная купель. Здесь совершаются отпевания, панихиды и Таинство Святого Крещения. Верхний храм четырёхстолпный с пятиярусным иконостасом, рассчитан на 500 человек .
3 ноября 2011 года был освящён нижний храм собора. 26 мая 2012 года состоялось великое освящение храма во имя преподобных Афанасия и Феодосия Череповецких, которое возглавил митрополит Саранский и Мордовский Варсонофий. Церковь стала первым храмом, посвящённым этим святым .
23 июня 2014 года приход храма получил статус архиерейского подворья. 23 октября того же года была возобновлена самостоятельная Череповецкая епархия, к которой отошёл храм. 5 февраля 2015 года указом патриарха Московского и всея Руси Кирилла храму был присвоен статус кафедрального собора .
В мае 2016 года в верхнем храме начались работы по росписи, которые выполнили московские художники из стенописной артели «Радость», ориентируясь на образцы мастера Дионисия в Ферапонтовом монастыре. Ко времени окончания работ во второй половине 2017 года площадь росписи составила более 1700 кв. метров .
16 июня 2018 года патриарх Московский и всея Руси Кирилл с сонмом архипастырей и пресвитеров совершил на площади перед собором Божественную литургию, на которой собралось около 15 тысяч человек .
