Место для обители было выбрано на холме между озёрами Паским и Бородаевским, что обеспечивало естественную защиту и уединение.
В начале XV века руководство монастырём принял преподобный Мартиниан, ученик Кирилла Белозерского. . Мартиниан был духовником великого князя Василия II Тёмного, что способствовало укреплению связей монастыря с московским княжеским двором.
В 1490 году в монастыре был построен первый каменный храм — собор Рождества Богородицы. Этот собор стал важным этапом в развитии каменного зодчества Русского Севера.
В 1502 году известный иконописец Дионисий вместе с сыновьями Владимиром и Феодосием расписал собор Рождества Богородицы. Росписи, выполненные за 34 дня, охватывают площадь около 600 кв. м и включают более 300 сюжетов и изображений. Фрески Дионисия признаны шедевром древнерусской монументальной живописи и внесены в список Всемирного наследия ЮНЕСКО.
В XVI–XVII веках монастырь продолжал расширяться. Были возведены новые храмы и укрепления, завершившие формирование архитектурного ансамбля обители. В этот период монастырь стал местом ссылки для патриарха Никона, который находился здесь в заточении с 1666 по 1676 год.
В XVIII веке монастырь пережил упадок. В 1764 году, в ходе секуляризационной реформы Екатерины II, обитель была упразднена, а её земли и имущество переданы государству. В 1798 году монастырь был преобразован в приходскую церковь, что позволило сохранить основные постройки.
В XIX веке интерес к монастырю возродился благодаря трудам краеведа Ивана Ивановича Бриллиантова, который в 1899 году опубликовал подробное описание обители. Его исследования привлекли внимание к уникальным фрескам Дионисия и способствовали началу реставрационных работ.
В начале XX века, по инициативе игуменьи Таисии Леушинской, в монастыре была возобновлена монашеская жизнь, и обитель стала женской. Однако в 1925 году монастырь был вновь закрыт, а его здания использовались в различных светских целях.
В 1975 году на территории монастыря был создан Музей фресок Дионисия, ставший филиалом Кирилло-Белозерского музея-заповедника. В 2000 году архитектурный ансамбль Ферапонтова монастыря был включён в список Всемирного наследия ЮНЕСКО.
