Первоначально на этом месте в 1621–1624 годах был построен деревянный собор во имя Софии Премудрости Божией. Он сгорел в 1643 году. Второй деревянный собор, возведенный в 1646–1648 годах, также был уничтожен пожаром в 1677 году. В связи с этим было принято решение о строительстве каменного храма.
Строительство каменного собора началось в 1681 году. В 1683 году были начаты основные работы, однако в 1684 году произошло обрушение сводов и купола. Строительство было завершено в 1686 году, и 27 октября того же года собор был освящен митрополитом Павлом I во имя Успения Пресвятой Богородицы. Несмотря на это, за собором сохранилось название Софийского.
Архитектурный облик собора соответствует традициям московского зодчества XVII века. Здание представляет собой пятиглавый храм с центральным куполом, окруженным четырьмя малыми. Фасады украшены аркатурно-колончатыми поясами и кокошниками. Внутреннее убранство включало резной иконостас, выполненный в 1710 году по указу Петра I.
В XVIII–XIX веках собор неоднократно подвергался реставрациям и изменениям. В 1733 году после пожара были заменены деревянные крыши на железные. В 1783–1784 годах проведены работы по укреплению фундамента и стен. В 1860 году установлен новый трехъярусный иконостас.
В советский период собор был закрыт в 1930 году. Здание использовалось под зернохранилище и склад. В 1961 году передано музею-заповеднику. Реставрационные работы начались в 1980-х годах. В 1988 году собор был возвращен Русской Православной Церкви. В 1994 году освящен Патриархом Алексием II.
