Первоначально на этом месте в 1652 году была построена деревянная церковь. В 1744 году, ввиду ветхости деревянного здания, было принято решение о строительстве нового каменного храма. Строительство началось в 1745 году и завершилось в 1759 году. Архитектором храма считается Козьма Черепанов, хотя по другим сведениям проект мог быть разработан каменных дел мастером Корнелием Переволоковичем Михайловым. Храм был построен на средства прихожан, при поддержке митрополита Антония. Нижняя церковь во имя апостола Иоанна Богослова была освящена в 1749 году, верхняя летняя церковь — в 1749 году. В 1789 году с северной стороны храма был сооружён придел во имя Трёх Вселенских Учителей и Святителей.
Архитектурно храм представляет собой двухэтажное здание, построенное в стиле сибирского барокко с элементами устюжской школы. Он состоит из зимнего нижнего храма и летнего верхнего храма. Особенностью конструкции является наружная лестница на аркадах, ведущая на второй этаж. Ограда храма выполнена из камня и украшена металлической ажурной решёткой с вензелями "М-А" (Михаил Архангел), что придаёт сооружению уникальный облик.
В приходе храма проживали известные личности, включая писателя Александра Радищева, который в 1791 году находился в ссылке в Тобольске и проживал в доме церковного старосты Андрея Худякова. Здесь он работал над своими произведениями, включая "Историю покорения Сибири" и повесть "Ермак". В 1852 году при непосредственном участии декабристов Александра Муравьёва и Петра Свистунова было открыто женское училище, позже преобразованное в женскую гимназию, находившееся в приходе церкви.
После революции 1917 года храм был закрыт. В 1930-х годах была разобрана колокольня, а здание использовалось под различные нужды: в нём размещались кинотеатр "Художественный", клуб "Строитель", швейный цех и другие учреждения. В 1987 году началась реставрация храма, завершившаяся в 1989 году, в ходе которой ему был возвращён первоначальный облик. В 1991 году храм был передан Тобольско-Тюменской епархии, и в 1993 году в нём была совершена первая после долгого перерыва Божественная литургия.
