Согласно преданию, первая деревянная церковь на этом месте была возведена в XIII веке князем Василием Ярославичем. К XV веку в районе Дебри сформировался посад, где в начале XVII века существовала шатровая деревянная церковь Воскресения с приделом святой Екатерины и тёплой церковью Космы и Дамиана. В связи с ростом населения и развитием кожевенных мастерских в этом районе, было принято решение о строительстве каменного храма. Основным вкладчиком стал купец Кирилл Григорьевич Исаков, входивший в состав московской Гостиной сотни. Существует предание, что средства на строительство были получены им случайно, когда среди заказанных из Англии бочонков с краской один оказался наполнен золотыми монетами.
Строительство каменного храма завершилось не позднее 1652 года. Храм представляет собой крестовокупольное четырёхстолпное пятиглавое здание на подклете с тремя апсидами. Он окружён галереями с тремя шатровыми крыльцами. Северный придел Трёх Святителей увенчан пирамидой мелких кокошников. Фасады украшены парными полуколонками и наличниками окон с кокошниками. В конце XVII века фасады были расписаны «бриллиантовым рустом» и «травами», что придало храму живописный облик.
В 1740-х годах были внесены изменения: окна церкви были растёсаны, проёмы галереи заложены, а западное крыльцо соединено крытым переходом со Святыми воротами. Первоначальная колокольня была разобрана в 1801 году при перестройке соседнего Знаменского храма, на её месте возведена новая, примыкающая к Знаменской церкви.
В 1911–1912 годах архитектор Дмитрий Милеев провёл частичную реставрацию храма. В 1913 году, во время празднования 300-летия Дома Романовых, церковь посетил император Николай II с семьёй.
В советский период храм был закрыт в 1930-х годах, использовался как зернохранилище и военный склад. В 1946 году храм вновь был открыт. С 1964 года церковь служила кафедральным собором Костромской епархии. В ней хранилась Феодоровская икона Божией Матери до 1991 года. В 1967–1969 годах были проведены реставрационные работы во входной группе и Святых воротах.
В 1993 году при церкви был учреждён Знаменский женский монастырь, которому была передана также полуразрушенная соседняя Знаменская церковь. В настоящее время церковь восстанавливается, полностью отстроена заново пятиярусная колокольня.
