Собор Успения Пресвятой Богородицы был заложен в 1556 году в составе Свияжского Богородице-Успенского мужского монастыря, основанного в 1555 году. Строительство велось под руководством псковских зодчих Постника Яковлева и Ивана Ширяя, направленных царем Иваном IV. Освящение храма состоялось 12 сентября 1560 года, о чем свидетельствует сохранившаяся надпись на антиминсе.
Архитектура собора выполнена в традициях псковско-новгородского зодчества. Храм представляет собой четырехстолпное, трехапсидное, одноглавое сооружение на подклете, первоначально имевшее восьмискатное покрытие. В XVII веке к западной стене была пристроена кирпичная трапезная, а в первой половине XVIII века фасады приобрели элементы русского барокко, включая новый купол в стиле украинского барокко и двенадцать узорных кокошников.
В интерьере собора сохранился полный цикл стенной фресковой живописи второй половины XVI - начала XVII века площадью 1080 м². Росписи включают композиции «Отечество» в куполе, «Успение Божией Матери» в алтаре, а также уникальное изображение святого Христофора с лошадиной головой. На откосе арки центральной апсиды находится единственное сохранившееся в России прижизненное фресковое изображение царя Ивана IV в короне.
В 1923 году монастырь был закрыт, в соборе размещались экспозиция краеведческого музея (1923-1928) и склад исправительно-трудовой колонии (до 1954). Реставрационные работы начались в 1956 году, а в 1988 году собор был вновь освящен. С 2008 года проводилась комплексная научная реставрация, включавшая восстановление фасадов и живописи.
9 июля 2017 года Успенский собор вместе с монастырским комплексом был включен в список Всемирного наследия ЮНЕСКО. В настоящее время собор является действующим храмом Казанской епархии Русской Православной Церкви.
