Первое упоминание о деревянной церкви на этом месте датируется 1486 годом. Впоследствии, в 1772 году, на месте старой деревянной церкви был возведен каменный храм с двумя престолами: главным — во имя Рождества Иоанна Предтечи и придельным — во имя преподобного Иоанна Рыльского. Инициатором строительства выступил московский купец первой гильдии Терентий Елизарович Целебеев, уроженец Малоярославца. Храм был построен в кратчайшие сроки и освящен в том же 1772 году.
Архитектура храма представляет собой сочетание канонов классицизма и древнерусской посадской традиции. Это небольшое здание с характерными для своего времени архитектурными элементами, отражающими местные строительные традиции и влияние столичных тенденций.
В 1812 году, во время Отечественной войны, Малоярославец стал ареной ожесточенных боев. Несмотря на разрушения, уже 14 ноября 1812 года в храме Рождества Иоанна Предтечи возобновились богослужения. При церкви была устроена богадельня на 10 человек, содержание которой обеспечивалось процентами с капитала, оставленного Т. Е. Целебеевым и его племянницей П. Веневцевой, а также пособиями от городского управления.
После Октябрьской революции 1917 года храм продолжал функционировать до середины 1930-х годов. В 1937 году церковь была закрыта, разграблена и осквернена. В последующие годы здание использовалось для различных хозяйственных нужд: во время Великой Отечественной войны здесь размещался райпищекомбинат, после войны — производство пряников и лимонада. К концу 1960-х годов здание оказалось бесхозным и начало разрушаться, несмотря на присвоенный статус памятника истории и архитектуры.
