Собор в честь Грузинской иконы Божией Матери был возведен в 1835–1842 годах на территории Раифского Богородицкого монастыря. Храм построен по проекту казанского архитектора Михаила Коринфского в стиле классицизма. Строительство велось на пожертвования, среди которых значительными были вклады казанского мещанина Д. Орлова, впоследствии постригшегося в монахи, и купца К.И. Колычева, финансировавшего один из приделов. Общая сумма затрат составила 50 000 рублей.
Храм заменил обветшавшую деревянную церковь конца XVII века, уничтоженную пожаром 1689 года. Главной святыней собора стал список Грузинской иконы Божией Матери, привезенный в монастырь в 1668 году. Этот список был выполнен по заказу митрополита Казанского Лаврентия, бывшего игумена Важского монастыря, расположенного рядом с Красногорской обителью, где хранился оригинал иконы.
Грузинская икона Божией Матери была вывезена из Грузии в 1622 году персидским шахом Аббасом и продана русским купцам. В 1625 году она оказалась у ярославского купца Георгия Лыткина, который, следуя видению, передал ее в Красногорский монастырь Архангельской епархии. В 1658 году патриарх Никон установил празднование в честь иконы, а в 1698 году была составлена специальная служба.
Архитектурно собор представляет собой крестово-купольный одноглавый храм в стиле провинциального ампира. Фасады симметричны, с ризалитами, объединенными фронтоном с полукруглым тимпаном. Нижний ярус рустован, оконные проемы лаконичны. К полуциркульной апсиде примыкает одноэтажный пристрой. Барабан купола украшен люнетами.
В советский период, после закрытия монастыря в 1918 году, собор использовался не по назначению. Реставрационные работы начались в 1990-х годах, и к 1995 году храм был восстановлен. 14 августа 1991 года в него вернули Грузинскую икону Божией Матери, и состоялось первое богослужение. С этого времени собор вновь является действующим.