Первоначально, в начале XVII века, на территории Боровска была возведена деревянная церковь Благовещения Пресвятой Богородицы. Она была построена одновременно с деревянной крепостью на городище, напротив нынешнего местоположения храма. Однако в 1634 году, во время крупного пожара, эта церковь сгорела. После этого приход был перенесен в каменный Никольский храм, построенный в конце XVI века. Главный придел этого храма был освящен в честь Благовещения, а новый придел — в честь святителя Николая. В 1799 году, с образованием Калужской епархии, храм получил статус кафедрального собора.
В октябре 1812 года, во время Отечественной войны, собор подвергся разграблению со стороны наполеоновских войск. Восстановительные работы продолжались три года, и к 1819 году к основному объему храма были пристроены трапезная и колокольня, придавшие собору современный облик.
В советский период, несмотря на антирелигиозную политику государства, Благовещенский собор оставался действующим и не закрывался, являясь единственным функционирующим храмом в Боровском уезде.
В 1997 году начались работы по восстановлению храма. К 2009 году была завершена реставрация колокольни, и она вновь обрела свой голос. В настоящее время в соборе хранятся икона преподобного Пафнутия и его посох, ранее находившиеся в Пафнутьев-Боровском монастыре. Эти святыни были сохранены прихожанами в период гонений на церковь. При храме также организован небольшой музей, расположенный в помещениях колокольни.
Архитектурно Благовещенский собор представляет собой пример русского церковного зодчества с характерными для своего времени элементами. Основной объем храма увенчан куполом, фасады украшены декоративными элементами, характерными для стиля того периода. Пристройка трапезной и колокольни в начале XIX века гармонично дополнила общий архитектурный ансамбль.
