В 1676 году в окладных книгах упоминается деревянная церковь в Прудках, при которой значилось 15 четвертей в поле и 38 приходских дворов, включая 9 боярских. В 1744 году капитан Максим Михайлов возобновил деятельность храма, а в 1818 году полковник Пётр Игнатьевич Полибин также принимал участие в восстановлении церкви.
В 1849 году Пётр Полибин инициировал строительство каменной церкви Рождества Пресвятой Богородицы с приделами Казанской и Петропавловской и освятил её. Храм выполнен в стиле позднего классицизма, представляет собой «ротонду на четверике» с шестиколонным портиком, соединённым с колокольней обширной трапезной.
По состоянию на 1873 год, храм был приписным к Никольскому храму села Апонитищи. В приходе, помимо деревни Прудки, значились деревни Алтухово и Плешково, а также сельца Здешкино и Вельиминово. В штате причта числились священник и псаломщик.
После революции 1917 года церковь была закрыта, колокольня разрушена взрывом, а здание использовалось как зерносклад. В 1998 году храм был передан церковной общине, и начались восстановительные работы. К 2011 году были завершены кровельные работы на куполе, отремонтированы алтарь и трапезная часть храма, установлен и освящён новый церковный крест, а также смонтированы окна и двери. В настоящее время в храме регулярно совершаются Божественная литургия, молебны и панихиды.
Архитектурно, церковь представляет собой кирпичное здание с деталями из белого камня. Фасад украшен шестиколонным портиком, а здание выполнено в стиле позднего классицизма.
