Строительство храма началось 3 ноября 1804 года на месте прежней деревянной Покровской церкви, перенесенной на другое место. Инициатива возведения нового каменного храма исходила от местных жителей, желавших соорудить двухэтажную церковь с нижним храмом во имя Благовещения Пресвятой Богородицы и верхним — святого апостола и евангелиста Иоанна Богослова.
В период с 1804 по 1808 годы под руководством купца Е. Пороховщикова и иркутского мастера И. Прохорова были выполнены основные строительные работы. К 1808 году завершили нижний теплый Благовещенский храм, освященный 20 мая 1813 года. В 1811 году руководство строительством перешло к купцу П.Ф. Ларионову и енисейскому мастеру И.И. Огрыскову. К началу 1820-х годов строительство храма было в основном завершено. В результате был возведен трехэтажный каменный храм с колокольней, включающий четыре престола: Благовещения Пресвятой Богородицы, святого благоверного князя Александра Невского, святого апостола Иоанна Богослова и преподобных Зосимы и Савватия Соловецких.
Архитектурно храм сочетает элементы барокко и классицизма. Его трехэтажная структура уникальна для Красноярского края, что делает его единственным в регионе храмом с такой композицией. В 1866 году при храме была построена каменная часовня в честь Иверской иконы Божией Матери.
В 1820 году император Александр I подарил храму икону святого князя Александра Невского, написанную академиком Егоровым. До революции храм имел статус приходского и был центром духовной жизни города.
В советский период храм подвергся значительным изменениям. В 1930-х годах с него были сняты купола, и здание использовалось под пушно-меховую базу, функционировавшую до 1994 года.
