Строительство храма началось в 1804 году и продолжалось до 1822 года. Инициатива возведения храма исходила от жителей города, которые в январе 1795 года обратились с прошением о строительстве новой двухэтажной церкви на месте старой деревянной Покровской церкви. В 1802 году началась подготовка строительных материалов, а 3 ноября 1804 года состоялась закладка храма.
Архитектурный проект разработали мастера Григорий Бусыгин и Поспелов, получившие за свою работу 30 рублей. Строительство осуществлялось под руководством красноярского купца Егора Пороховщикова и иркутского мастера Ивана Прохорова. К 1808 году был завершен нижний теплый Благовещенский храм, освященный 20 мая 1813 года. В 1811 году руководителем строительства стал купец Петр Федорович Ларионов, а в 1812 году к работам привлекли енисейского мастера Ивана Ивановича Огрыскова. К 1820 году был устроен верхний храм Александра Невского, освященный 25 августа 1821 года. Холодный двухъярусный храм Иоанна Богослова на втором этаже освящен 24 сентября 1823 года.
В 1829–1831 годах красноярские мастера Е.Т. Ушаков и Ф.М. Быкасов возвели каменную ограду и четырехколонный портик на западном фасаде. Ими же 17 апреля 1859 года начато строительство южного придельного храма Зосимы и Савватия, освященного 29 января 1861 года. С северного фасада были пристроены помещения ризницы и сторожки с примыкающей часовней Иверской Богоматери.
В 1930-х годах храм был закрыт, и здание использовалось как склад. В 1983 году проведены реставрационные работы, а в 1988 году храм возвращен верующим. С 1995 года при храме организован женский монастырь.
