Троицкий Рождества Богородицы Оптин монастырь основан не позднее XV века. По одной из версий, обитель учреждена князьями Хотетовскими, владевшими Болховским уделом. Альтернативное предание связывает основание с раскаявшимся разбойником Оптой, постриженным в монахи. Наименование «Оптин» может происходить от традиции общежительного проживания монашествующих («общий» монастырь), распространенной до Соборного определения 1503 года, запретившего совместное пребывание иноков и инокинь в одной обители.
В начале XVII века монастырь, тогда именовавшийся Рождественским, имел два деревянных храма: в честь Рождества Пресвятой Богородицы и пророка Илии. В 1614 году обитель была разорена польско-литовскими отрядами. Восстановление начато в 1620-х годах по указу царя Михаила Фёдоровича. К 1628 году церкви отстроены заново, но монастырь оставался малочисленным и бедным.
Перелом в истории обители наступил после 1648 года, когда царь Алексей Михайлович вступил в брак с Марией Ильиничной Милославской, чьи родовые вотчины располагались в Болховском уезде. В 1668 году здесь погребён отец царицы Илья Данилович Милославский. С этого же года начато каменное строительство: возведён Троицкий собор (1668-1688), ставший усыпальницей рода Милославских. Храм выполнен в византийском стиле по образцу Успенского собора Московского Кремля.
В 1705 году Пётр I учредил в монастыре архимандритию. В XVIII веке обитель пережила период упадка: в 1764 году её планировали упразднить в ходе секуляризационной реформы, но оставили как заштатную. Архимандрития упразднена в 1779 году и восстановлена в 1819-м указом Александра I.
В середине XIX века монастырский комплекс расширен: построены Тихвинский собор (1852-1856) на месте разобранной Рождественской церкви и храм Рождества Иоанна Предтечи (1861-1864). Обитель окружала каменная ограда с четырьмя башнями. С 1844 по 1847 год настоятелем состоял архимандрит Макарий (Глухарёв), занимавшийся переводами ветхозаветных текстов.
В 1923 году монастырь закрыт. Тихвинский собор разрушен в 1930-х годах, Иоанновская церковь — в послевоенный период. Сохранились Троицкий собор (памятник федерального значения), фрагменты ограды с башнями и келейный корпус XIX века. В 2001 году обитель возрождена как женская. В 2009 году возвращена чудотворная Тихвинская икона Божией Матери.