Первоначально на этом месте в 1779 году была возведена деревянная церковь по благословению епископа Тобольского и Сибирского Варлаама (Петрова). Храм был построен в районе, прилегающем к городскому кладбищу, и на старинных планах города обозначался как кладбищенская церковь. С течением времени деревянное здание обветшало, и в 1806 году настоятель церкви протоиерей Созон Куртухов обратился в городскую думу с просьбой о выделении средств на её ремонт. Городская дума выделила 100 рублей из казны и организовала сбор средств с населения для проведения необходимых работ.
В 1833 году на месте старой деревянной церкви началось строительство каменного храма по инициативе титулярного советника Дмитрия Войнова. Проект был разработан архитектором Парамоном и утверждён архиепископом Тобольским и Сибирским Афанасием (Протопоповым). Строительство завершилось в 1839 году, и храм был освящён в честь Всех Святых. Уникальность архитектурного решения заключается в том, что здание представляет собой ротонду с четырьмя двухколонными портиками, увенчанными пологими куполами. Это единственный в Сибири храм, выполненный в стиле чистого классицизма без элементов барокко. Внутреннее убранство храма было создано сыном Дмитрия Войнова, коллежским советником Матвеем Войновым.
После освящения храм был приписан к Покровской (Ильинской) церкви. Богослужения в нём проводились редко — в основном в Неделю Всех Святых и по просьбам родственников захороненных на кладбище. В 1884 году кладбище было официально закрыто для захоронений, однако отдельные погребения продолжались с разрешения епархиального начальства. В 1880-х годах в храме был установлен дубовый иконостас в классицистических формах.
В 1923 году церковь была зарегистрирована как религиозная община. В 1930 году планировалось закрытие храма и переоборудование его под школу, однако этого не произошло, и храм оставался единственным действующим в городе. В 1933–1937 годах община храма подверглась репрессиям: были арестованы и расстреляны священнослужители и активные прихожане. В 1940 году храм был временно закрыт, но уже в октябре 1941 года возобновил свою деятельность. В 1942 году на заводе «Механик» был изготовлен новый крест, установленный на куполе храма.
В послевоенные годы храм продолжал функционировать, несмотря на трудности. До 1979 года богослужения проводились только по праздникам и выходным дням, а в 1980-х годах — ежедневно, кроме понедельника и вторника. В 1988 году была проведена реставрация здания. В 1997 году при храме начали действовать детская воскресная школа и библиотека. В 2004 году было построено здание колокольни.
