В 1779 году на территории городского кладбища была построена деревянная церковь во имя Всех Святых. К началу XIX века здание обветшало, и в 1806 году настоятель храма, протоиерей Созон Куртухов, обратился в Тюменскую городскую думу с просьбой о выделении средств на ремонт. Дума постановила выделить 100 рублей из казны и собрать дополнительные средства с горожан.
В 1833 году, по инициативе титулярного советника Дмитрия Войнова, началось строительство нового каменного храма на месте старой деревянной церкви. Проект разработал архитектор Парамон, предложив уникальное для Сибири решение: здание в форме ротонды с четырьмя двухколонными портиками, увенчанными пологими куполами. В 1838 году строительство было завершено, и храм освящен. Внутреннее убранство было создано сыном инициатора строительства, коллежским советником Матвеем Войновым.
В 1839 году храм был приписан к Тюменской Покровской церкви. Богослужения проводились нерегулярно, в основном в неделю Всех Святых и по просьбам родственников усопших, похороненных на прилегающем кладбище. В 1884 году кладбище было официально закрыто для захоронений.
В 1923 году храм был зарегистрирован как религиозная община. В период советской власти, несмотря на конфискацию церковного имущества и репрессии против священнослужителей, храм оставался единственным действующим в Тюмени. В 1940 году он был временно закрыт, но уже в 1942 году богослужения возобновились.
