В конце XV века на территории современного Хотимля обосновались иноки из Троице-Сергиевой лавры, основавшие здесь пустынь с деревянной церковью во имя Успения Пресвятой Богородицы. Впоследствии, благодаря усилиям Троице-Сергиевой лавры, был основан Хотимльский монастырь. Монахи построили кельи и деревянный храм во имя Успения Богородицы. К монастырю пришли на поселение бобыли и вдовы, занявшиеся скотоводством и бортничеством, что способствовало росту села.
В начале XVII века богатый Хотимльский монастырь был приписан к Шуйско-Троицкому монастырю, находившемуся под юрисдикцией Николо-Шартомского монастыря. Монастырские крестьяне занимались сплавом товаров по реке Теза, что способствовало развитию села как торгового центра.
В начале XVIII века состоятельные хотимльские купцы инициировали строительство каменной церкви Николая Чудотворца с шатровой колокольней. В 1805 году было завершено строительство новой Успенской церкви, рядом с которой разместились торговые лавки. Ежегодно на престольный праздник Успения Богородицы проводились ярмарки, привлекавшие купцов из многих городов центральной России.