Российская Академия художеств была основана в 1757 году по инициативе графа Ивана Ивановича Шувалова и указу императрицы Елизаветы Петровны. Строительство здания Академии на Университетской набережной началось в 1764 году по проекту архитекторов Александра Филипповича Кокоринова и Жана-Батиста-Мишеля Валлен-Деламота. 11 июля 1765 года состоялась торжественная закладка здания, в которой приняла участие императрица Екатерина II. С этого момента началось возведение домовой церкви во имя святой великомученицы Екатерины, покровительницы императрицы.
Церковь была задумана как неотъемлемая часть архитектурного ансамбля Академии и предназначалась для духовных нужд студентов и преподавателей. Интерьер храма выполнен в стиле позднего классицизма, с богатым убранством, включающим скульптуры и живопись. В оформлении принимали участие известные художники и мастера того времени.
После революции 1917 года храм был закрыт, а его помещения использовались для различных нужд Академии. В советский период значительная часть внутреннего убранства была утрачена или повреждена. В 1991 году, после длительного перерыва, церковь святой великомученицы Екатерины стала первой в России возрожденной домовой церковью при высшем учебном заведении. Юридически приход был открыт 10 июня 1991 года, а первая Божественная литургия состоялась 10 ноября того же года.
