Проект храма разработал архитектор Андрей Иванович Штакеншнейдер.
Закладка церкви состоялась 11 августа 1851 года в присутствии императора Николая I и членов императорской семьи. В основание фундамента была заложена памятная плита с надписью о повелении императора на строительство храма и камень, доставленный из Святой земли с берегов Иордана.
Строительство завершилось 22 августа 1854 года, а 31 августа того же года состоялось торжественное освящение храма. Церковь была построена в русско-византийском стиле, представляя собой каменное пятиглавое сооружение с элементами древнерусской архитектуры, включая «кокошники» на барабанах глав и аналогичный мотив на колокольне.
В период Великой Отечественной войны здание церкви оказалось в зоне боевых действий и получило значительные повреждения от бомбовых ударов и артиллерийских обстрелов. После войны в здании размещались совхозная мастерская и овощное хранилище, а затем оно длительное время оставалось без использования.
6 мая 1998 года, в день престольного праздника, в храме была совершена первая после длительного перерыва Божественная литургия. С 7 апреля 1999 года в церкви начали регулярно проводиться богослужения в воскресные дни и в дни двунадесятых и великих праздников. Параллельно начались работы по восстановлению храма, включая реставрацию куполов, фасадов и внутреннего убранства.
