Храм Смоленской иконы Божией Матери «Одигитрия» в деревне Оковцы возведен на месте явления чудотворных икон в 1539 году. Согласно преданию, местным жителям явились образы Животворящего Креста Господня и Пресвятой Богородицы Одигитрии. В январе 1540 года иконы были доставлены в Москву, где находились до июля того же года, после чего возвращены в Оковцы. На месте явления первоначально были сооружены две деревянные церкви: во имя Пресвятой Богородицы Одигитрии с приделом Николая Чудотворца и во имя Происхождения Честных Древ.
Каменный храм построен в 1750-1756 годах на месте обветшавших деревянных церквей. Руководство строительством осуществлял осташковский мастер Иван Семенов Мосягин. Архитектурная композиция выполнена в стиле барокко с элементами древнерусского зодчества. Основной объем представляет собой восьмерик на двусветном четверике. В 1755-1756 годах к храму пристроена каменная колокольня. В 1767-1770 годах с южной стороны добавлен придел во имя Происхождения Честных Древ.
В XIX веке храм подвергся значительным изменениям. В 1860 году на средства купца И. Фуфаева церковь обнесена оградой. В 1874 году первоначальная трапезная заменена более обширной. В начале XX века сооружена новая колокольня высотой 25 саженей со шпилем, на которую в 1903 году помещен колокол весом 487 пудов. В 1905 году устроена теплая трапезная с двумя приделами: во имя Святителя Николая Чудотворца и Преподобного Серафима Саровского.
В советский период храм был закрыт и пришел в упадок. Чудотворные иконы исчезли. Здание лишилось кровли, оконных рам и дверей. Богослужения возобновились в конце XX века после передачи храма верующим. Реставрационные работы проводились силами прихожан и благотворителей.
Храм имеет четыре престола: главный — в честь Смоленской иконы Божией Матери, левый — во имя Святителя Николая Чудотворца, правый — во имя Преподобного Серафима Саровского, боковой — во имя Происхождения Честных Древ Креста Господня. Архитектурный ансамбль представляет собой пример осташковской строительной традиции с влиянием столичного барокко.
