Он является памятником архитектуры федерального значения и действует в качестве подворья Воскресенского Новодевичьего монастыря Санкт-Петербурга.
Первоначально храм был устроен в каменном здании Лисинского учебного лесничества по распоряжению министра государственных имуществ графа П. Д. Киселёва и освящён в честь Происхождения Честных Древ Животворящего Креста Господня. Однако с ростом числа воспитанников возникла необходимость строительства нового храма. Строительство нового здания началось в 1860 году по проекту архитектора Николая Леонтьевича Бенуа. Церковь была освящена 14 октября 1862 года. Впоследствии храм неоднократно посещал император Александр II, приезжавший в Лисино на охоту. После упразднения Учебного лесничества в марте 1889 года церковь была передана в епархиальное ведомство .
Архитектурно храм выполнен в русско-византийском стиле с элементами тосканской архитектуры. Здание имеет форму римского креста, длина — 35 м, ширина — от 11 до 15 м, высота — 30 м, колокольня — 32 м. Вмещает до 600 человек. Внутри церковь была выкрашена светло-голубой краской. К её освящению Санкт-Петербургским купцом И. И. Николаи был устроен по проекту Николая Бенуа деревянный резной иконостас, образа для которого были написаны академиком Василием Васильевым .
16 августа 1933 года, по постановлению Президиума Леноблисполкома, церковь была закрыта. Во время оккупации немецкие войска использовали здание как конюшню, но в 1943—1944 годах в храме служил священник Псковской духовной миссии. После войны сапёры взрывали обнаруженные у храма боеприпасы. Стены здания использовались в качестве мишени во время учебных стрельб школы милиции .
Первое богослужение после длительного перерыва состоялось на Пасху 1996 года. В сентябре 1999 года храм получил статус подворья Воскресенского Новодевичьего монастыря в Санкт-Петербурге. Церковь была повторно освящена после реставрации 18 ноября 2001 года. В 2000–2001 годах преподавателями Института имени И. Е. Репина, художниками А. А. Погосяном, А. И. Дендериной и С. А. Пичахчи были выполнены мозаики на фасадах храма .
