Инициатива строительства храма принадлежала Министерству государственных имуществ Российской империи, стремившемуся обеспечить духовное окормление воспитанников и служащих учебного лесничества, а также учащихся егерского училища, функционировавших в Лисино-Корпусе.
Предшественником нынешнего храма была домовая деревянная церковь, устроенная в здании училища по распоряжению министра графа П.Д. Киселёва и освящённая 30 июля (11 августа) 1846 года в честь Происхождения Честных Древ Животворящего Креста Господня. Однако с увеличением числа воспитанников возникла необходимость в строительстве отдельного, более вместительного храма.
1 (13) октября 1859 года на возвышенном месте между реками Лустовкой и Лабусей была заложена новая каменная церковь. В основание фундамента была помещена бронзовая доска с памятной надписью, фиксирующей дату закладки и имена ключевых лиц, участвовавших в этом событии.
Строительство храма велось по проекту Н.Л. Бенуа, получившему одобрение императора Александра II. Архитектурное решение церкви представляет собой вариацию на тему византийских храмов, отличающуюся монументальностью и выразительностью силуэта. Здание имеет форму латинского креста, его длина составляет 35 метров, ширина варьируется от 11 до 15 метров, высота достигает 30 метров, а колокольня возвышается на 32 метра. Храм вмещает до 600 человек и имеет три входа.
Внутреннее убранство храма включало иконостас, выполненный по рисунку Бенуа петербургским купцом И.И. Николаи. Иконы, такие как изображения Спасителя, Божией Матери и Тайной вечери, были написаны академиком В.В. Васильевым.
Освящение церкви состоялось 14 (26) октября 1862 года. В последующие годы храм неоднократно посещался императором Александром II во время его охотничьих поездок в Лисино.
После революции 1917 года и последовавших за ней социальных потрясений церковь прекратила свою деятельность. В 1930-е годы храм был разграблен, а приход ликвидирован.
В период Великой Отечественной войны здание церкви использовалось в качестве конюшни, однако в 1943–1944 годах в нём вновь проводились богослужения. В послевоенные годы храм служил местом для учебных стрельб.
