Строительство завершилось 30 октября 1853 года, и 22 ноября того же года храм был освящен епископом Оренбургским и Уфимским Антонием.
Инициатором строительства выступил почетный гражданин, купец первой гильдии Михаил Стефанович Деев. В 1848 году, после эпидемии холеры, он обратился к военному губернатору В.А. Обручеву с просьбой о разрешении на возведение каменной церкви в районе Старой Слободки, чтобы облегчить местным жителям доступ к богослужениям.
Первоначально храм имел один престол в честь Покрова Пресвятой Богородицы. В 1855 году, после болезни Михаила Деева, его сыновья Стефан и Николай решили пристроить два придела: во имя Архангела Михаила и Сергия Радонежского. 13 июня 1857 года эти приделы были освящены.
В 1904 году приход храма насчитывал 3019 человек. Вокруг церкви были построены четыре башни, одна из которых использовалась как сторожевая. В 1908 году к храму была приписана каменная часовня во имя святителя Николая Чудотворца на хлебном базаре.
С 20 июня 1917 года начался капитальный ремонт храма, продолжавшийся три года. Были расписаны потолки и стены, обновлены иконы, посеребрены иконостасы и подсвечники, алтарь был перекрашен.
В 1931 году, по решению городского совета, храм был закрыт и передан Оренбургскому Облпотребсоюзу для использования под производственные нужды. В здании разместились столярный, мебельный и бондарный цеха, была установлена силовая подстанция.
В 1991 году здание храма было возвращено верующим. Начались работы по восстановлению: летом 1994 года был построен шатер колокольни, в сентябре того же года он был установлен. В октябре 1994 года завершены работы по установке барабана, центрального купола и креста. В ноябре 1994 года изготовлен крест на колокольню.
