Село Селище упоминается с XVI века как Новое Селище. В начале XVII века оно было вотчиной князя Глинского. Согласно преданию, на месте нынешнего храма ранее находилась деревянная церковь, в которой утром 14 марта 1613 года члены Великого Земского Посольства молились перед отправлением в Ипатьевский монастырь к Михаилу Романову.
Существующий каменный храм был построен в 1779–1786 годах на средства местных помещиков: генерал-майора Александра Филипповича Мошкова, поручика Василия Даниловича Каблукова, Параскевы Степановны Поливановой и других прихожан. Архитектура храма выполнена в стиле позднего барокко и включает в себя одноглавый храм с увенчанной шпилем трёхъярусной колокольней. Внутреннее убранство храма сохранилось до наших дней, включая старинные иконы и росписи.
В XIX веке к храму была пристроена каменная ограда с шестью воротами и часовней. В 1911 году городским архитектором Н.И. Горлицыным был разработан проект расширения трапезной части храма с возведением двух алтарей для приделов. В 1912 году эти алтари были пристроены, а также произведена реконструкция трапезной: надстроены стены, увеличена высота, заменены внутренние своды на железобетонные конструкции.
В советский период храм продолжал функционировать и не был закрыт, что является редкостью для того времени. В 1940–1980-х годах он оставался единственной действующей церковью в Заволжской части Костромы и прилегающих селениях. В этот период в храме служили видные священнослужители, в том числе священномученики Димитрий (Добросердов), Никодим (Кротков) и Макарий (Кармазин).
В 1993 году храм посетил Патриарх Московский и всея Руси Алексий II во время своего пребывания в Костроме. При храме функционируют различные приходские инициативы и образовательные программы.