Строительство нового каменного храма осуществлялось по благословению патриарха Иоакима и завершилось в 1687 году.11 декабря того же года храм был освящён настоятелем Ипатьевского монастыря архимандритом Феодосием.
В XVIII веке в храме были устроены два придела: южный во имя святителя Николая Чудотворца (1706–1709 гг.) и северный в честь Феодоровской иконы Божией Матери (1780 г.). В 1765–1766 годах территория храма была обнесена каменной оградой с тремя воротами, завершённой в 1811 году.
В начале XX века, в 1900–1901 годах, по проекту инженера И.В. Брюханова, старая трапезная была разобрана, и на её месте возведена новая тёплая трапезная с двумя приделами. Однако данная пристройка существенно изменила первоначальный облик храма.
Богослужения в храме продолжались до 1949 года, после чего он был закрыт. В период с 1950-х по 1960-е годы Костромская специальная научно-реставрационная производственная мастерская провела реставрационные работы, в ходе которых пристройки начала XX века были демонтированы, и храму был возвращён его исторический облик. В 1970-х годах под руководством архитектора К.Г. Торопа была проведена реставрация ограды с воротами.
В начале 1990-х годов храм был возвращён Русской Православной Церкви. Первоначально он функционировал как подворье Ипатьевского монастыря, а в ноябре 2005 года стал самостоятельным приходом.
Архитектурно храм представляет собой пятиглавый двусветный четверик с примыкающей с запада трапезной и шатровой колокольней. Внутренние стены храма украшены фресками, выполненными в 1735 году местными мастерами из Ипатьевской слободы. Имена художников перечислены на сохранившемся клейме на северной стене храма.
