Церковь Преподобного Кирилла Белозерского является придельным храмом, примыкающим к Успенскому собору Кирилло-Белозерского монастыря. Первая церковь на этом месте была возведена в 1585 году по инициативе Ивана IV Грозного, выразившего недовольство отсутствием храма над захоронением основателя обители. Архитектурно она повторяла формы церкви равноапостольного князя Владимира, но с увеличенными габаритами и изменённой ориентацией арок.
В 1773 году строение находилось в аварийном состоянии, о чём свидетельствуют монастырские описи, фиксирующие многочисленные трещины и ветхость конструкций. К 1782 году древняя постройка была разобрана. На её месте в 1782-1785 годах возведён новый храм в стиле позднего барокко по профессиональному архитектурному проекту. В 1825 году проведена перестройка церкви с сохранением стилистических особенностей.
Архитектурное решение представляет собой трёхэтажное сооружение с алтарём в нижнем ярусе и ризницей в восьмерике верхнего уровня. Фасадная декорация выполнена с применением ордерных элементов, но отличается упрощённой деталировкой. Внутреннее убранство не сохранилось: резной иконостас перенесён в церковь Иоанна Предтечи, а росписи конца XIX века утрачены.
Под спудом храма находятся мощи преподобного Кирилла Белозерского — основателя монастыря. В ходе археологических работ 1997 года обнаружена мостовая из могильных плит, ведущая к церкви. Исторические источники свидетельствуют, что надписи на плитах были частично уничтожены в начале XIX века по распоряжению монастырского начальства.
