Первое документальное упоминание о деревянной церкви на этом месте датируется 1618 годом; тогда она носила имя Алексия, митрополита Московского. В состав храмового комплекса входили зимняя церковь Алексия, холодная Иоанно-Предтеченская церковь и отдельно стоящая колокольня. 26 мая 1698 года деревянная церковь сгорела после удара молнии, что привело к решению о строительстве каменного храма. Закладка нового каменного здания состоялась 23 мая 1710 года. К 1728 году церковь была освящена во имя Иоанна Предтечи.
Архитектурно храм представляет собой пример ярусного типа «восьмерик на четверике». В холодной церкви располагался престол во имя Усекновения главы Иоанна Предтечи. В теплой церкви было два престола: на северной стороне – во имя святого Алексия, митрополита Московского, на южной – во имя святого Иннокентия Иркутского.
Внутренние стены храма были украшены фресками, датируемыми 1717 годом. Росписи включают композиции на темы «Символа веры», сцены из земной жизни Христа, деяния апостолов, а также житие святого Иоанна Предтечи. Фрески выполнены в традициях поздней монументальной церковной живописи с элементами западного барокко.
В феврале 1924 года церковь была закрыта, и её здание использовалось для различных светских целей: в 1930 году здесь был открыт антирелигиозный музей, позднее размещались детский театр, архив ЗАГСа, склад кинофикации и билетная касса аттракционов.
Постановлением Совета Министров РСФСР от 30 августа 1960 года церковь Иоанна Предтечи в Рощенье была признана объектом культурного наследия федерального значения и взята под государственную охрану. В 1960–1970-х годах проводилась реставрация памятника.
В 2006 году храм был возвращён Русской Православной Церкви. 7 июля того же года, в день празднования Рождества Иоанна Предтечи, был отслужен первый молебен.
