Церковь во имя преподобного Кирилла Белозерского в Рощенье (Кирилло-Рощенская церковь) была основана в середине XVII века, о чем свидетельствуют клировые ведомости и архитектурные особенности алтарной части храма. Первое документальное упоминание относится к писцовой книге Вологды 1627/28 года, где указано место церковное «что была церковь преподобнаго Кирила, Белозерского чудотворца». В переписной книге 1646 года храм описан как деревянная постройка «древяна вверх, на каменное дело, о девяти главах».
Каменное здание церкви было построено после пожара 1711 года и освящено в 1724 году. Храм имел трапезную с приделами святых бессребреников Космы и Дамиана, великомученицы Варвары, а в паперти - придел Собора Иоанна Предтечи. В конце XVIII века церковь подверглась значительной перестройке: появились двухэтажный корпус, включивший основание колокольни, и большая трапезная с двумя малыми главками. Эти изменения привели к ошибочной датировке храма концом XVIII века в некоторых источниках.
30 декабря 1866 года в церкви произошел пожар, уничтоживший иконостасы, церковную утварь, стенную роспись и деревянные конструкции. Богослужения временно прекратились. В 1926 году после закрытия Спасо-Всеградского собора в храм была перенесена чудотворная икона Всемилостивого Спаса, написанная в 1654 году, которая вскоре была передана в музей.
9 февраля 1928 года церковь была закрыта. С 1929 года в здании размещались различные мастерские, а позднее - Вологодская обойная фабрика. В этот период были утрачены колокольня и глава, а к храму вплотную пристроили производственный корпус. Указом Президента Российской Федерации от 20.02.1995 №176 здание поставлено на государственную охрану как объект культурного наследия федерального значения.
Архитектура храма следует традициям московского узорочья. Основной объем представляет собой высокий двусветный бесстолпный четверик с восьмигранным куполом и одной световой главой. Сохранились элементы декора: богатые наличники окон с «пламенеющими» завершениями, пучки полуколонн по углам стен, профилированный карниз с фризом. Первоначально храм имел четыре престола: главный - во имя Кирилла Белозерского, и придельные - Космодамианский, Иоанно-Предтеченский, Варваринский и во имя преподобного Павла Препростого.