Первоначально храм предназначался как семейная усыпальница для рода Губиных.Освящение церкви состоялось 29 августа 1907 года ректором Астраханской духовной семинарии архимандритом Иоанном (Левицким).
Храм назван в честь святого Иоанна Предтечи, небесного покровителя Ивана Ивановича Губина, родившегося в день Усекновения главы Иоанна Предтечи. Архитектурно это каменная, однопрестольная церковь. Богослужения в храме проводились только в летний период, поскольку здание не отапливалось, и исключительно по особому заказу семьи Губиных.
После революции 1917 года церковь практически не использовалась. В декабре 1943 года, с прибытием в Астрахань архиепископа Филиппа (Ставицкого), начались усилия по возвращению храма епархии и возобновлению богослужений. Однако только в 1949 году, в связи с визитом в Астрахань Патриарха Московского Алексия I, местные власти зарегистрировали кладбищенскую церковную общину, что позволило возобновить деятельность храма.