Первые упоминания о храме на этом месте относятся к началу XVII века. В писцовых книгах 1616 года отмечается наличие церковного места, где ранее стояли деревянные храмы Благовещения Пресвятой Богородицы и Архангела Михаила, сожжённые во время литовского нашествия 1609 года. В описании Торжка 1625 года указано, что на посаде существовал храм Благовещения с приделом Архангела Михаила «на одном окладе».
В 1710 году в переписных книгах зафиксированы две деревянные церкви в Благовещенской слободе: тёплая Благовещенская и холодная Архангельская. Вероятно, они сгорели во время большого пожара 1742 года. В 1758 году была построена каменная церковь с двумя престолами: главным в честь Благовещения и придельным во имя Рождества Иоанна Предтечи, с тёплым приделом Архангела Михаила в трапезной. В 1817 году престол Иоанна Предтечи был упразднён из-за тесноты.
В 1850 году из-за ветхости деревянной кровли был сооружён новый тёплый каменный храм с престолами Архангела Михаила и Владимирской иконы Божией Матери. В 1864 году на месте разобранной холодной Благовещенской церкви возвели новый пятиглавый храм с одноимённым престолом. В 1877 году выполнили золочёный иконостас, в 1887 году перестроили колокольню по проекту архитектора В.И. Назарина, а в 1892 году завершили отделку интерьеров под мрамор.
В 1931 году в храм были перенесены мощи преподобных Ефрема и Аркадия Новоторжских из закрытого Борисоглебского монастыря. В 1936 году храм закрыли, устроив в нём пекарню, а затем продовольственный склад. Мощи святых были изъяты, их дальнейшая судьба неизвестна. Богослужения возобновились в 1945 году, официальная регистрация прихода состоялась 6 апреля 1946 года. До 1995 года храм оставался единственным действующим в Торжке.
