Общепризнанной датой основания монастыря считается 1473 год, когда священник Иоанн, известный в иночестве как преподобный Иона, выкопал в песчаном холме у ручья Каменца пещерную церковь во имя Успения Пресвятой Богородицы. После смерти супруги Иоанн принял монашеский постриг с именем Иона и продолжил обустраивать обитель, положив начало монашеской жизни в этих местах.
В период игуменства преподобного Корнилия (1529–1570) монастырь значительно расширился и укрепился. При нем были построены каменные стены с девятью башнями, что превратило обитель в мощное оборонительное сооружение. Кроме того, были возведены Благовещенская церковь и надвратная Никольская церковь. Число насельников увеличилось с 15 до 200 человек, была создана книжно-литературная школа и налажено хозяйство. В 1570 году игумен Корнилий был убит царем Иваном Грозным, после чего канонизирован в лике преподобномучеников.
В последующие века монастырь продолжал развиваться. В XVII веке были построены Михайловский собор и Сретенская церковь, а также расширены и укреплены оборонительные сооружения. В XVIII веке, несмотря на секуляризационные реформы.
В годы Великой Отечественной войны монастырь находился в зоне боевых действий, однако основные сооружения уцелели. После войны обитель продолжила свою деятельность, став одним из немногих монастырей в СССР, действовавших непрерывно.
Архитектурный ансамбль монастыря включает в себя Успенскую пещерную церковь, Михайловский собор, Сретенскую церковь, Благовещенскую церковь, церковь святого Лазаря, церковь Николы Вратаря, Покровскую церковь, Большую звонницу, а также стены и башни, составляющие уникальный комплекс псковской архитектурной школы.
