История храма восходит к концу XVI века, когда в селе Жестылево существовала деревянная церковь Покрова Пресвятой Богородицы. Однако в период Смутного времени, в начале XVII века, храм был сожжён польско-литовскими интервентами. На протяжении XVIII и XIX веков на месте сгоревшей церкви возводились лишь часовни, которые со временем приходили в ветхость и заменялись новыми.
В конце XIX века жители Жестылева приняли решение о строительстве каменного храма. Для этого в селе был организован кирпичный завод, средства от деятельности которого направлялись на строительство церкви. За два года удалось собрать необходимые ресурсы. В 1895 году настоятелем прихода был назначен выпускник Вифанской духовной семинарии отец Георгий Добронравов, который активно включился в организацию строительных работ. В том же году он сообщил в епархиальное управление о наличии 2000 рублей и 120 тысяч штук кирпича, готовых для строительства. Крестьянин деревни Овсянниково Спиридон Емельянов Стрелков выразил готовность заняться каменной кладкой нового храма.
Торжественная закладка храма состоялась в августе 1899 года. Строительство продолжалось пять лет, и в 1904 году храм был освящён. В церкви были устроены два придела: в честь апостолов Петра и Павла, а также святого Иоанна Предтечи, которые были освящены в 1910 году. Проект храма разработал архитектор Сергей Константинович Родионов. На освящении храма Родионов отметил заслуги отца Георгия Добронравова в организации строительства, подчеркнув его энергию и преданность делу.
Архитектурно храм выполнен в русском стиле, подражая московской посадской архитектуре XVII века. Он состоит из двусветного четверика, небольшой двухпридельной трапезной и шатровой колокольни. Основной объём храма венчает пятиглавие.
В 1937 году настоятель Покровской церкви был арестован. Большая часть икон была сожжена, однако некоторые образы местные жители забрали домой или передали в церковь села Орудьево. В 1941 году храм был официально закрыт и использовался как зернохранилище. В конце 1960-х годов в здании церкви произошли два пожара, в результате которых полностью сгорели кровля четверика и шатёр колокольни.
В 1998 году храм был возвращён Русской Православной Церкви, после чего начались ремонтно-восстановительные работы. В 2015 году на храме были заменены купола.
