Село Покровское, ранее известное как сельцо Симановское, впервые упоминается в писцовой книге 1558 года. В то время оно принадлежало Савво-Сторожевскому монастырю. Во время Смутного времени сельцо было разорено, но к 1678 году восстановлено как село Покровское, насчитывавшее 13 жителей и принадлежавшее окольничему Ивану Афанасьевичу Прончищеву. После его смерти в 1690 году вдова Прончищева продала владение князю Михаилу Фёдоровичу Жирово-Засекину, откуда и произошло название Покровское-Засекино.
По Экономическим примечаниям 1800 года, в Покровском насчитывалось 15 дворов и 115 жителей обоего пола. В селе существовала деревянная Покровская церковь и господский деревянный одноэтажный дом, владельцами которого были братья Иван и Лев Яковлевы. Иван Алексеевич Яковлев являлся отцом писателя Александра Герцена, который провёл в имении значительную часть детства и время после возвращения из вятской ссылки.
В 1874 году на средства крестьян была построена новая каменная церковь Покрова Пресвятой Богородицы, заменившая обветшавшую деревянную. Архитектурно храм выполнен в псевдорусском стиле с трапезной и колокольней, близкий к типовым проектам того времени. В трапезной располагались Никольский и Сергиевский приделы.
В советский период, не позднее 1930-х годов, храм был закрыт и подвергся значительным изменениям. В середине XX века здание церкви было сильно перестроено и использовалось для нужд воинской части.
В 2003 году храм был возвращён верующим, и начались работы по его восстановлению.
