В XVII веке на территории Звенигорода существовали две деревянные церкви: Рождества Христова и Николая Чудотворца. Точные причины и даты их уничтожения неизвестны. В 1642 году, по просьбе местных жителей, на месте Николаевской церкви была построена новая деревянная церковь во имя Рождества Христова с приделом святителя Николая Чудотворца. В приходной книге Патриаршего Казенного Приказа за 1642 год отмечается: «...по челобитью звенигородцев посадских людей Гришки Винокурова с товарищи, поставлена церковь Рождества Христова с приделом Николы чудотворца, Уского конца, с церковным строением они построили и попа призвали...»
В 1805 году деревянная церковь была уничтожена пожаром. На её месте в 1806 году возвели новый трёхпрестольный каменный храм. Приделы были освящены во имя святителя Николая Чудотворца и в честь Седмиезерной иконы Божией Матери. В декабре 1806 года состоялось их освящение. К 1823 году завершилось внутреннее убранство центральной части храма, и 28 октября того же года наместник Саввино-Сторожевского монастыря иеромонах Мефодий освятил главный престол в честь Рождества Христова.
С 1902 по 1905 годы трапезная часть храма была перестроена, что позволило сделать её отапливаемой. Центральный четверик на зиму закрывался специальными воротами. Эти изменения улучшили условия для проведения богослужений в холодное время года.
В 1940–1941 годах Христорождественский храм оставался единственным действующим в Звенигороде. Однако в 1941 году священника с семьёй выслали, храм закрыли, а колокольню разрушили. В 1950-х годах здание храма было приспособлено под производственные нужды: вокруг него пристроили корпуса Звенигородской фабрики игрушек, купол снесли, а на его месте установили пятиконечную звезду. После закрытия фабрики в 1990-х годах строения начали ветшать и разрушаться.
В 1991 году община верующих обратилась с просьбой о возвращении храма Русской Православной Церкви. В 1997 году здание было передано верующим без прилегающей территории. К лету 1998 года здание храма было расчищено, удалось отмыть от краски уцелевшие росписи. 19 августа 1998 года была совершена первая литургия.
Весной 2008 года были снесены почти все чуждые пристройки, проведено отопление, изготовлен новый иконостас, обновлены росписи, установлены золотые купола и кресты. В 2013 году была вновь построена колокольня, и храм обрёл свой первоначальный исторический вид. 25 ноября 2018 года митрополит Крутицкий и Коломенский Ювеналий совершил чин великого освящения храма.
