Инициатива строительства нового храма в микрорайоне Шереметьевский города Долгопрудного возникла в начале 2000-х годов в связи с потребностью местного православного сообщества в собственном месте для богослужений. Для реализации этого проекта был создан некоммерческий благотворительный фонд «Покров», учреждённый Открытым акционерным обществом «Московский камнеобрабатывающий комбинат» (МКК).
6 мая 2004 года митрополит Крутицкий и Коломенский Ювеналий заложил камень в основание строящегося храмового здания. В тот же год, 14 октября, на праздник Покрова Пресвятой Богородицы, был отслужен первый молебен на строительной площадке.
Архитектурный проект храма был заказан в Свято-Троицкой Сергиевой Лавре. Архитектор диакон Георгий Савин создал проект шатрового типа в традициях русского православного каменного зодчества второй половины XVI века. Кубический объём храма символизирует земной мир, а шатёр — восхождение к небесному миру, что отражает символику лествицы, виденной св. праотцем Иаковом.
14 октября 2005 года, в престольный праздник, в строящемся храме была впервые отслужена Божественная литургия. После службы на храм был поднят золотой купол с крестом.
В 2008 году благочинный Долгопрудненского округа освятил звонницу храма. На звоннице установлено восемь колоколов, отлитых на пожертвования прихожан, самые большие из которых весят 270 и 140 килограммов.
Внешняя отделка храма выполнена с использованием белого камня, доставленного из Владимирской области. Изразцы были заказаны в Экспоцентре и изготовлены в Андреевском монастыре. Мозаичные работы выполнены клириком храма диаконом Димитрием Котовым. Престол изготовлен из мрамора на Московском камнеобрабатывающем комбинате. Роспись храма за два с половиной месяца выполнили мастера владимирской школы Мстёры.
С июня 2007 года в храме начались регулярные богослужения. 14 октября 2013 года архиепископ Можайский Григорий совершил Великое освящение храма. На богослужении присутствовали глава города Долгопрудного и другие официальные лица.