Первое упоминание о церкви на этом месте относится к XVI веку, когда здесь была возведена деревянная церковь во имя Архангела Михаила. Считается, что именно от этой церкви произошло название усадьбы — Архангельское. В период с 1660 по 1667 годы на месте деревянной церкви было построено каменное здание храма. Предполагается, что строителем был крепостной зодчий князя Никиты Одоевского — Павел Потехин, известный по строительству схожего храма в усадьбе Никольское-Урюпино.
Архитектурно храм представляет собой четверик с двумя диагонально расположенными приделами, примыкающими с юго-запада и северо-востока. Изначально и центральная часть, и приделы завершались рядами кокошников: четыре ряда у центральной части и три у приделов. Каждый объём имел одну луковичную главку. Световой барабан храма прорезан узкими окнами и поддерживается дополнительными сводчатыми элементами, что обеспечивает просторное и высокое внутреннее пространство при относительно небольших внешних размерах здания. Окна украшены простыми наличниками, а в каждой из апсид расположено по три окна.
В начале XVIII века новый владелец усадьбы, князь Дмитрий Михайлович Голицын, произвёл значительные изменения в окрестностях храма. Были убраны близлежащие постройки, включая боярский двор, баню и хозяйственные службы, а также сад и огород. При последующих владельцах, семье Юсуповых, в начале XIX века храм подвергся частичной перестройке в духе классицизма. Юго-западный придел был перенесён, что придало церкви симметричную композицию. Паперти расширены, ряды кокошников заменены четырёхскатными кровлями, окна увеличены в размерах. В 1820-х годах с западной стороны была построена трёхъярусная колокольня, завершённая шпилем.
В 1826 году северная сторона храма была обнесена каменной оградой, украшенной мелкой галькой, со святыми воротами и двумя деревянными башнями со шпилями, повторяющими силуэт колокольни.
После революции 1917 года усадьба и храм были национализированы и превращены в историко-художественный музей-заповедник. В 1964—1965 годах проведена реставрация, направленная на восстановление первоначального облика церкви: колокольня была разобрана, восстановлены ряды кокошников на центральной части и северном приделе, оконные проёмы уменьшены. Интерьер храма был утрачен в послереволюционные годы, иконостас не сохранился, стены побелены.
У южной стены храма находится могила княжны Татьяны Николаевны Юсуповой (1868—1888), умершей от тифа. До 1936 года на плите стояла скульптура работы Марка Антокольского «Ангел молитвы», которую перенесли в павильон «Чайный домик» для сохранения от неблагоприятных погодных условий.
В настоящее время храм действует и является памятником архитектуры федерального значения. Он входит в состав Красногорского благочиния Одинцовской епархии Русской Православной Церкви. Храм возвышается на высоком берегу Москвы-реки, являясь одной из старейших построек на территории усадьбы Архангельское.
