Первое документальное упоминание о церкви святых равноапостольных Константина и Елены на посаде города Вереи относится к 1686 году. В этом году жители посада, включая купцов Евстигнея Самойлова и Семёна Иванова, обратились в Патриарший Казённый приказ с просьбой о благословении на строительство новой деревянной церкви на месте прежней, уничтоженной в период польско-литовской интервенции в начале XVII века. В том же году на старом церковном месте силами посадских людей была построена и освящена холодная деревянная церковь.
В 1732 году на средства местного купца Василия Гаврилова к холодной церкви была пристроена тёплая, освящённая в честь Живоначальной Троицы с приделом Архангела Гавриила. Однако со временем деревянные постройки обветшали, и возникла необходимость в возведении каменного храма. В середине XVIII века на месте деревянной церкви началось строительство кирпичной церкви во имя святых равноапостольных Константина и Елены. Строительство было завершено в 1798 году на средства верейских купцов Герасима и Андрея Прокофьевых и их племянников.
Архитектурно храм представляет собой постройку типа «восьмерик на четверике» с трапезной и трёхъярусной колокольней. Барочные традиции в планировке и компоновке объёмов сочетаются с простым и строгим архитектурным убранством фасадов в стиле раннего классицизма. В трапезной части храма имелись приделы в честь иконы Божией Матери «Всех скорбящих Радость» и святителя Николая Чудотворца.
В 1908 году здание храма подверглось капитальному ремонту. Однако после революции 1917 года и установления советской власти церковь, как и многие религиозные учреждения, столкнулась с репрессиями. 22 апреля 1922 года церковные ценности были изъяты под предлогом помощи голодающим. 18 апреля 1941 года храм был официально закрыт постановлением Мособлисполкома № 1009, а его помещение использовалось в хозяйственных целях.
Несмотря на закрытие, здание храма сохранилось и в 2002 году получило статус памятника архитектуры регионального значения. В 2004 году, находясь в тяжёлом состоянии, храм был возвращён верующим. В 2005 году был назначен настоятель, и с 6 ноября того же года в храме возобновились регулярные богослужения.
