В 1753 году архиепископ Архангелогородский и Холмогорский Варсонофий издал указ, согласно которому Успенская церковь в Верховажском посаде получила статус собора. Это решение обусловило необходимость строительства нового, более прочного и вместительного храма. 2 июня 1754 года архиепископ Варсонофий благословил жителей на возведение каменного собора. Закладка нового храма состоялась в сентябре 1755 года. Строительство и отделка продолжались десять лет, и 24 сентября 1765 года собор был освящён епископом Иосифом .
Первоначально собор был двухэтажным и холодным, предназначенным для богослужений в тёплое время года. В 1773–1775 годах с западной стороны были пристроены два тёплых придела: правый — в честь Владимирской иконы Божией Матери, левый — в честь святителя Николая Чудотворца. Одновременно с приделами была возведена колокольня, что придало храму завершённый архитектурный облик .
В начале XX века, к 150-летию собора, с 1900 по 1905 годы была проведена значительная реставрация. Работы включали обновление фасадов, внутренней отделки и иконостасов. Собор продолжал выполнять функции не только религиозного, но и культурно-просветительского центра, способствуя сохранению исторической памяти и духовных традиций местного населения .
В советский период храм, как и многие религиозные сооружения, подвергся закрытию. Здание использовалось в различных хозяйственных целях, что привело к утрате многих элементов внутреннего убранства и архитектурных деталей. Однако благодаря усилиям местных жителей и заинтересованных организаций, в конце XX — начале XXI века начались работы по восстановлению собора.
В настоящее время храм Успения Пресвятой Богородицы в селе Верховажье является действующим. Он продолжает служить местом проведения богослужений, религиозных праздников и обрядов. Здание храма представляет собой образец архитектуры XVIII века, сохранивший черты барокко и классицизма. Фасады украшены декоративными элементами, окна имеют арочные завершения, а колокольня возвышается над основным объёмом, подчёркивая вертикальность композиции.