Строительство каменного храма началось в 1692 году на месте ранее существовавшей деревянной церкви, уничтоженной пожаром. Работы продолжались до 1703 года, когда собор был освящён митрополитом Авраамием. Согласно надписи на памятной доске, установленной в 2005 году, 15 июня 1701 года Пётр I выделил 100 рублей на строительство каменной церкви в солдатской слободе Жилой.
Архитектурный облик храма был сформирован под руководством московского мастера Ивана Прокофьева. Он привнёс элементы московской архитектуры, включая асимметричный план и шатровую колокольню, что было необычно для южных регионов России. Основной объём храма представляет собой двухсветный бесстолпный четверик, к которому с восточной и южной сторон примыкают полукруглые апсиды, а с западной — вытянутая трапезная. Фасады оформлены в стиле московского барокко, а внутреннее убранство отличалось богатой стенной росписью.
Первоначально храм имел два престола: главный — во имя Успения Пресвятой Богородицы и боковой — в честь святителя Николая Чудотворца. В 1851 году был добавлен придел пророка Иоанна Предтечи.
В 1759 году храм серьёзно пострадал от пожара, в результате которого были уничтожены крыша, купола и иконостас. Однако благодаря значимости храма для региона он был вскоре восстановлен.
В советский период храм, как и многие религиозные сооружения, подвергся закрытию и использовался не по назначению. Однако в начале 1990-х годов он был возвращён Русской Православной Церкви и вновь открыт для богослужений.
