Строительство храма было приурочено к успешному взятию русскими войсками городов Нарвы и Сыренска (Васк-Нарва) в начале Ливонской войны.
Согласно Никоновской, Лебедевской и 3-й Псковской летописям, строительство храма началось в 1558 году. Однако существует свидетельство, согласно которому возведение церкви можно датировать периодом между 1558 и 1577 годами. Об этом свидетельствует надпись на колоколе, отлитом для Троицкой церкви в Доможирке: "Года 7 - 5 (?) июля в день лит сей колокол живоначальной Троице и вознесению Пречистой Девы и святой мученицы Прасковьи по прозванию Пятница в Доможирке в правление царя и господина Великого князя Ивана Васильевича всея Руси повелением слуги Божия Ждана Андреевича Вешнякова".
Архитектурные особенности храма включают традиционный для псковской школы зодчества стиль, характеризующийся простотой и строгостью форм. Первоначально здание имело одноглавую конструкцию с четырьмя столпами и апсидой. Стены были выполнены из местного известняка, что обеспечивало прочность и долговечность сооружения.
В 1900 году храм подвергся значительным повреждениям в результате крупного пожара, в ходе которого выгорели практически все деревянные элементы здания. Впоследствии церковь была восстановлена, однако с некоторыми изменениями, которые несколько исказили её первоначальный облик.
В советский период храм, как и многие религиозные сооружения, был закрыт, а его здание использовалось в различных хозяйственных целях. В результате этого внутреннее убранство и значительная часть церковной утвари были утрачены.
