В середине XVIII века, в период активного освоения южного побережья Финского залива и строительства дворцовых комплексов, возникла необходимость переноса городского кладбища, ранее располагавшегося вблизи главной дороги, напротив оранжерей дворца и павильона Катальной горки. Императрица Елизавета Петровна, посещавшая эти места, распорядилась перенести кладбище подальше от дороги и вместо часовни возвести церковь во имя Святой Троицы.
Строительство деревянного храма началось в 1757 году, а его освящение состоялось 21 июня 1759 года архиепископом Санкт-Петербургским и Шлиссельбургским Сильвестром (Кулябкой). При закладке храма на месте будущего алтаря был установлен закладной крест с надписью, который после завершения строительства хранился в алтаре над жертвенником как ценная реликвия.
Первоначально церковь представляла собой небольшое здание без купола, соединенное с небольшой колокольней. Во второй половине 1770-х годов храм был удлинен вдвое, а около 1840 года, при настоятеле протоиерее Андрее Благовещенском, был устроен купол и увеличена высота колокольни. Церковь оставалась неотапливаемой.
В 1857 году, на средства мещанина Василия Гурьянова, был устроен придельный храм во имя святой мученицы Вассы. Причиной для такого пожертвования послужила личная трагедия: все восемнадцать детей Гурьянова и его жены Василисы умерли в детском возрасте. После смерти супруги Василисы в 1849 году Василий исполнил ее предсмертную просьбу и заложил придел в честь ее небесной покровительницы.
К 100-летнему юбилею храма, в 1859 году, настоятель Дворцовой Пантелеимоновской церкви протоиерей Гавриил Любимов подготовил и издал книгу «Юбилейные торжества в городе Ораниенбауме». Доход от продажи книги был направлен на устройство женского богадельного дома, открытого в 1861 году.
В 1903–1904 годах, по проекту архитектора И.П. Горленского, была построена новая каменная церковь у входа на кладбище. Архитектор применил базиликальную схему, редкую для православных храмов, что было обусловлено стремлением увеличить объем здания при одновременном снижении стоимости строительства. В храме имелись приделы во имя святого равноапостольного князя Владимира и святого благоверного князя Александра Невского.
В 1939 году храм был закрыт, и его здание использовалось для различных нужд, что привело к значительным разрушениям. 8 ноября 1994 года церковь была возвращена Русской Православной Церкви в руинированном состоянии. С этого времени начались работы по восстановлению храма, которые продолжаются по мере финансовых возможностей силами прихода Михаило-Архангельского собора.