Первые упоминания о селе Голенищево относятся к XIV веку и связаны с именами митрополитов Московских Алексия и Киприана. Святитель Киприан избрал это место для своего пребывания, посвятив время переводу церковных книг с греческого на славянский язык. Здесь же он скончался в 1406 году. В 1474 году митрополит Геронтий основал в Голенищеве церковь во имя Иоанна Богослова.
К 1627 году в селе уже существовала деревянная Троицкая церковь с приделом святителя Леонтия Ростовского. В 1644–1645 годах на её месте был возведён каменный храм по проекту зодчего Антипы Константинова, строительство которого осуществлялось под руководством Лариона Ушакова. Новый храм стал трёхпрестольным: главный престол посвящён Живоначальной Троице, боковые приделы — мученику Агапию и святителю Ионе, митрополиту Московскому. В 1660 году были построены колокольня и трапезная.
В 1860 году колокольня была перестроена и несколько сдвинута, а придел мученика Агапия продлён новой трапезной. Во время Отечественной войны 1812 года село было захвачено наполеоновскими войсками, в храме размещалась конюшня. В пожаре погиб древний иконостас, но некоторые иконы уцелели благодаря тому, что незадолго до событий были переданы в поновление. В 1898–1902 годах храм был обновлён.
В советский период храм был закрыт в 1939 году, иконостас был использован в съёмках фильма «Иван Грозный», после чего обратно в храм не вернулся. В церкви Троицы Живоначальной на Воробьёвых горах, не закрытой в то время, был устроен отдельный престол Агапия и Ионы, куда перенесли антиминсы приделов голенищевской церкви. В храме разместили склад сырья и готовой продукции 3-й картонажной фабрики, затем он был передан в аренду Гостелерадио СССР, некоторое время в храме вёлся приём макулатуры и стеклотары. В 1970-х годах храм был отреставрирован.
В 1990 году начался процесс передачи церкви. Первый молебен состоялся 8 января 1991 года. К концу года территория храма была освобождена, разобраны складские помещения, началось строительство перекрытий и этажей в колокольне. Богослужения возобновлены в 1992 году.
